Efecto del uso de estimuladores de crecimiento sobre los indicadores de desempeño y aspectos morfoeritrocitarios evaluados en juveniles de Centropomus undecimalis (Bloch, 1792)
Effect of the use of growth stimulators on performance indicators and morphoerythro-cytic aspects evaluated in juveniles of Centropomus undecimalis (Bloch, 1792)
Saeko Gaitán-Ibarra
Universidad del Magdalena, Santa Marta, Colombia
ORCID: https://orcid.org/0000-0002-3934-0526
Zamir Benitez-Polo
Universidad del Magdalena, Santa Marta, Colombia
ORCID: https://orcid.org/0000-0001-9089-5095
Andrés Pulgar-Bacca
Universidad del Magdalena, Santa Marta, Colombia
ORCID: https://orcid.org/0009-0006-7746-9757
Germán Blanco-Cervantes
Universidad del Magdalena, Santa Marta, Colombia
ORCID: https://orcid.org/0000-0001-5968-2358
Danny López-Patiño
Universidad del Magdalena, Santa Marta, Colombia
ORCID: https://orcid.org/0009-0008-5046-1821
*Autor de correspondencia: sgaitan@unimagdalena.edu.co
Editor: Victor Macias
Recibido: 8 de mayo de 2024
Aceptado: 22 de julio de 2024
Publicación en línea: 9 de agosto de 2024
Citar como: Gaitán-Ibarra, S., Benítez-Polo, Z., Pulgar-Bacca, A., Blanco-Cervantes, G. y López-Patiño, D. (2024). Efecto del uso de estimuladores de crecimiento sobre los indicadores de desempeño y aspectos morfoeritrocitarios evaluados en juveniles de Centropomus undecimalis (Bloch, 1792). Intropica, 19 (1). https://doi.org/10.21676/23897864.5890.
Resumen
El presente estudio proporcionó evidencias de los efectos del tratamiento con vitamina C y probióticos sobre el desempeño productivo y el perfil hematológico en juveniles de róbalo (Centropomus undecimalis), una especie emblemática del trópico americano que cuenta con gran valor económico en el mercado. En los ensayos se utilizaron 90 especímenes de 17,8±0,5 cm de longitud total y 42,5±3,0 g de peso. Se evaluaron tres tratamientos (vitamina C, probiótico y control) con tres réplicas, distribuyendo al azar 10 peces por tanque. La calidad del agua se mantuvo en condiciones controladas. Se estimaron indicadores del desempeño y aspectos hematológicos para cada tratamiento. El comportamiento eritrocitario, particularmente el tamaño de las células y el factor de forma, sugiere un beneficio por el suplemento de las dietas con probióticos y vitamina C. No obstante, la morfología del núcleo y la longitud y el ancho de la célula, cuando se utiliza vitamina C, indica una disminución del espacio citoplasmático, que influye en el volumen corpuscular medio y la concentración media de hemoglobina corpuscular, lo cual afecta el transporte y, consecuentemente, el oxígeno en la sangre. Después de los 63 días de experimentación, los peces suplementados con el probiótico presentaron mejores respuestas en los índices de desempeño zootécnicos y respuesta inmune que los del grupo control y los suplementados con vitamina C.
Palabras clave: róbalo común; nutrición; probiótico; ácido ascórbico; hematología
Abstract
This study provided evidence of the effects of vitamin C and probiotic treatment on the productive performance and hematological profile in juvenile snook (Centropomus undecimalis). This species is emblematic of the American tropics and holds significant economic value in the market. Ninety specimens measuring 17.8 ± 0.5 cm in total length and weighing 42.5 ± 3.0 g were used in the trials. Three treatments (vitamin C, probiotic, and control) with three replicates were evaluated, randomly distributing 10 fish per tank. Water quality was maintained under controlled conditions. Performance indicators and hematological aspects were assessed for each treatment. Erythrocyte behavior, particularly cell size and shape, suggested benefits from supplementing diets with probiotics and vitamin C. However, when the diet was supplemented with vitamin C, changes in nucleus morphology, cell length, and width indicated a decrease in cytoplasmic space, influencing mean corpuscular volume and mean corpuscular hemoglobin concentration, thereby affecting oxygen transport in the blood. After 63 days of experimentation, fish supplemented with probiotics showed better responses in terms of zootechnical performance indices and immune response compared to both the control group and those supplemented with vitamin C.
Key words: Centropomus undecimalis; nutrition; probiotic; ascorbic acid; hematology
Introducción
El róbalo Centropomus undecimalis (Bloch, 1792) es un pez demersal, migratorio y eurihalino de la familia Centropomidae, con una amplia distribución geográfica que se extiende desde las costas del sureste de Estados Unidos hasta el sur de Brasil, incluyendo el golfo de México y el mar Caribe (Blewett et al., 2009; Perera-García et al., 2011). Este teleósteo mantiene hábitos netamente carnívoros, capturando pequeños peces, crustáceos y moluscos (Lira et al., 2017; Nascimento et al., 2021), puede llegar a medir hasta 140cm de longitud (Robertson et al., 2023) y, al ser una especie hermafrodita protándrica, parte de la población de machos hacen la transición a hembras (Muller y Taylor, 2006). Sus poblaciones naturales a lo largo del Caribe colombiano han ido en descenso durante las últimas décadas debido a la sobreexplotación y a la degradación de su hábitat, lo que ha llevado a catalogarla en el Libro rojo de peces marinos de Colombia como especie amenazada en estado vulnerable (Grijalba-Bendeck et al., 2017).
Aunque en Colombia se han implementado acciones de conservación tales como la prohibición de la actividad pesquera en áreas protegidas o la implementación de algún tipo de veda en ciertas regiones (Duarte et al., 2018; Grijalba-Bendeck et al., 2017; Rodríguez et al., 2016), ha sido evidente la disminución de la abundancia en algunos grupos funcionales de peces demersales, incluido los róbalos (García et al., 2007). La acuicultura a nivel mundial se ha consolidado como una de las estrategias más utilizadas para la conservación y la recuperación de poblaciones de especies acuáticas con algún grado de amenaza. De este modo se ha logrado garantizar la continuidad del recurso natural y brindar seguridad alimentaria ante la demanda mundial de productos pesqueros debido a la disminución de la pesca de captura (Froehlich et al., 2017; Ross et al., 2008).
En este orden de ideas, si bien C. undecimalis es un recurso que ha sido impactado por la pesca, es considerada como una especie con gran potencial para la acuicultura debido a su tolerancia a amplias variaciones de salinidades y oxígeno disuelto, altas tasas de crecimiento, buena conversión alimenticia, elevadas densidades de siembra, y capacidad de adaptación al cautiverio y al consumo de dietas comerciales y formuladas. También se destaca su carne de excelente calidad nutricional y con alto valor económico en el mercado (Álvarez- Lajonchère y Tsuzuki, 2008; Contreras-Sánchez et al., 2015; Gracia-López et al., 2006; Peterson et al., 1991; Polonía et al., 2017b; Souza-Filho y Cerqueira, 2003).
Durante las últimas décadas, uno de los desafíos más grandes de la acuicultura ha sido la alimentación de los peces carnívoros con alimentos vegetales en sustitución de la harina de pescado, así como el uso de suplementos alimentarios como una estrategia para estimular y mejorar el crecimiento productivo, el sistema inmunológico y la absorción del alimento (Dawood et al., 2017). Tal es el caso de los probióticos: microorganismos (bacterias, levaduras u hongos) que al ser añadidos al agua, al sedimento o al alimento se introducen en el tracto gastrointestinal y desempeñan funciones importantes en la mejora del rendimiento del crecimiento, la resistencia a enfermedades, la inmunidad, el estado de salud, la integridad de la barrera epitelial intestinal y el microbioma intestinal, a la vez que aumentan la calidad del agua al descomponer los desechos de los peces (El-Saadony et al., 2021; Martínez et al., 2012).
El aislamiento, la implementación y el manejo del probiótico como parte de la dieta diaria en sistemas de cultivos son bien conocidos en otras especies del género Centropomus (Barbosa et al., 2011; De Jesus et al., 2016; Zatán et al., 2020). Sin embargo, existen pocos estudios de estas prácticas en C. undecimalis, y dichas investigaciones se limitan únicamente a su uso como control bacteriano (e. g., Vibrio alginolyticus) (Blain et al., 1998) y como suplemento en mezclas de Bacillus sp. durante la etapa larval (Hauville et al., 2013; Tarnecki et al., 2019), además de la adición del probiótico monoespecífico Bacillus subtilis en juveniles del róbalo (Noffs et al., 2015).
Otro de los suplementos utilizados en la acuicultura es la vitamina C (ácido ascórbico), importante para muchos procesos biológicos como la síntesis del colágeno, la cicatrización de heridas, el mejoramiento del sistema inmunológico, el incremento de la resistencia al estrés y la supervivencia en numerosas especies de peces (Barros et al., 2014; Lim et al., 2002; Peng et al., 2013). Sin embargo, son muy pocos los estudios sobre este tema reportados para la familia Centropomidae, y se limitan únicamente a la adición de vitamina C a la dieta y sus posibles efectos (Phromkunthong et al., 1994; Silvão y Nunes, 2017; Tucker, 1987).
De igual manera, ha venido cobrando importancia el desarrollo de estudios relacionados con el perfil hematológico y su relación con la alimentación suministrada para lograr una mayor comprensión de la acción metabólica y el estado de salud. La sangre desempeña funciones vitales como el transporte de oxígeno y nutrientes a las células, la eliminación de desechos metabólicos, la respuesta inmunológica, la coagulación y la acción intercelular (Vázquez y Guerrero, 2007). Por lo tanto, la evaluación de los parámetros sanguíneos proporciona información valiosa sobre el bienestar de una especie, la eficacia del sistema inmunológico, y los posibles efectos a corto y largo plazo de condiciones sugeridas para el desarrollo de los organismos, la calidad del agua y los riesgos de enfermedades (Casanovas et al., 2021). Asimismo, el análisis hematológico emerge como una herramienta fundamental en la gestión acuícola ya que permite identificar y abordar adecuadamente los factores que afectan la salud y la productividad de C. undecimalis en sistemas de cultivo alimentario específicos.
Con fundamento en lo mencionado, se hace necesario evaluar el efecto de la dieta con adición de probiótico y ácido ascórbico como estimulantes del desempeño productivo y su relación con el perfil hematológico en juveniles de C. undecimalis en condiciones de cautiverio.
Materiales y Métodos
Obtención y aclimatación de róbalos
Se capturaron un total de 90 individuos juveniles de C. undecimalis con atarraya (tamaño de malla de 1,5cm) en la Ciénaga de Grande de Santa Marta (CGSM), sector Palmira (10°58’55,7”N y 74°18’29,1”O). Durante el transporte se emplearon bolsas plásticas (de 30L de capacidad) con una densidad de 30g(biomasa)/L de agua proveniente del sitio de captura, a las que se agregaron 7µL de eugenol (96%, Eufar®, Bogotá, Colombia)/L de agua como solución anestésica (Cruz-Botto et al., 2018; Villamizar et al., 2021) y además se les inyectó oxígeno (240mg/L). Estas bolsas fueron posteriormente selladas con bandas elásticas.
Los especímenes fueron transportados hasta las instalaciones del Centro de Desarrollo Pesquero y Acuícola de Taganga (CDPAT) de la Universidad del Magdalena (11°15’58,35”N y 74°11’23,00”O) siguiendo la metodología descrita por Polonía et al. (2017a). Una vez en el laboratorio, se sometió a los individuos a un baño profiláctico durante un minuto con agua marina a 37ups para eliminar carga microbiana del medio natural. Posteriormente, los peces fueron aclimatados térmica y osmóticamente (27-28°C y ٠-٠,5ups), realizándose un aumento gradual de 5ups cada tres horas hasta llegar a 35ups (Polonía et al., 2017a). Los individuos fueron mantenidos en agua filtrada e irradiada con UV.
Diseño experimental
Una vez los róbalos se aclimataron a las condiciones de laboratorio, se suministró una dieta al 45% de proteína bruta (PB) con adición de estimuladores de crecimiento: una con el probiótico mixto Bactercol Plus® (B. subtilis, Bacillus megaterium, Bacillus amyloliquefaciens, Bacillus spp., Lactobacillus y levaduras) a una concentración de 1x109 ufc/kg de alimento; otra con ácido ascórbico AC99 vitamina C® a 800 µg/kg de alimento; y un grupo control sin adición de estimulante. Cada tratamiento contó con tres réplicas.
Los peces fueron distribuidos aleatoriamente en tanques con capacidad de 2.000L a una densidad de siembra de 10 peces/tanque (17,8±0,5cm de longitud total y 42,5±3,0g de peso). Los tanques fueron conectados a un sistema de flujo continuo de agua de mar filtrada, aireada e irradiada con UV, con recambios diarios de hasta el 50%. El agua de mar se mantuvo a una temperatura de 27,8±0,2°C, salinidad de ٣٤,٨±٠,1ups, saturación de oxígeno del 70% y pH de 8,0. Las mediciones de estos parámetros se registraron diariamente, y la alimentación fue suministrada dos veces al día y a aparente saciedad al 5% de la biomasa durante 62 días. Cada 21 días se realizaron biometrías para ajustar la ración alimenticia y evaluar el comportamiento de los indicadores de crecimiento. Además, al finalizar el experimento se tomaron muestras sanguíneas para el análisis hematológico.
Caracterización de la dieta
La dieta fue formulada y elaborada al 45% de PB empleando harina de pescado, trilla de camarón, harina de soya y harina de arroz, así como los respectivos estimuladores de crecimiento (probiótico mixto Bactercol Plus® y ácido ascórbico AC99 vitamina C®), los cuales fueron incorporados a las dietas en el momento de realizar la mezcla de los ingredientes en cada uno de los tratamientos, de acuerdo con Gaitán et al. (2023). Se realizó el análisis proximal al alimento con el equipo NIRS DA1650 (tabla 1). Las evaluaciones bromatológicas de las dietas formuladas reportaron valores muy cercanos a la formulación teórica.
Tabla 1. Análisis proximal de las dietas suministradas a juveniles de C. undecimalis
|
Dietas |
Proteína |
Humedad |
Grasa |
Ceniza |
|
Control |
55,75±0,167 |
14,09±0,408 |
8,5±0,143 |
17,04±0,463 |
|
Probiótico |
56,15±0,252 |
13,31±0,526 |
8,27±0,099 |
17,34±0,550 |
|
Vitamina C |
55,52±0,211 |
14,62±0,620 |
8,47±0,198 |
17,15±0,663 |
Determinación de parámetros zootécnicos
Todos los ejemplares fueron medidos y pesados durante los muestreos para estimar la ganancia en peso (GP), la tasa de crecimiento (GR), la tasa de crecimiento específica (SGR), el factor de condición de Fulton (K), el factor de conversión alimenticia (FCA), la tasa de eficiencia proteica (PER) y la supervivencia (S). Con ese fin, se emplearon las siguientes ecuaciones:
GP (g)=PF–PI, (1)
donde PF es el peso promedio final y PI es el peso promedio inicial;
GR (%)=(GP/PI)*100, (2)
SGR (g/día)=100*[Ln PF–Ln PI]/t, (3)
donde Ln PF es el logaritmo natural del peso final, Ln PI es el logaritmo natural del peso inicial y t es el tiempo en días;
K=100*(P / L3), (4)
donde P es el peso total en gramos, y L, la longitud total en centímetros;
FCA=Alimento total consumido (g)/GP, (5)
PER=GP/Cantidad de proteína consumida (g), (6)
S (%)=(N.° final de peces/N.° inicial de peces)*100. (7)
Caracterización sanguínea
Las muestras sanguíneas fueron obtenidas por punción de la vena caudal. Se tomaron cuatro peces por tratamiento, y de cada individuo se extrajeron 0,5mL de sangre, manteniendo la independencia de cada tratamiento. También se realizaron tres frotis por cada ejemplar. Las placas se secaron a temperatura ambiente y se fijaron con metanol por 5min. Posteriormente, se les hizo tinción de Giemsa (10%) durante 10min y se enjuagaron siguiendo la metodología descrita por Noro y Wittwer (2012). Por último, las muestras fueron fijadas con bálsamo de Canadá para posterior observación en el microscopio óptico Leica DM500, donde se capturaron imágenes en campo de 40X.
De cada pez se seleccionaron 50 eritrocitos, a los que se les midieron cuatro parámetros: tamaño (LE), ancho (AE), longitud del núcleo (LN) y ancho del núcleo (AN). Para ese fin se contó con ayuda del procesador de imágenes ImageJ (Schneider et al., 2012). También se tomaron registros de tamaño o área del eritrocito (TE=(LE/2)*(AE/2)π), tamaño o área del núcleo (TN=(LN/2)(AN/2)π), factor de forma o índice de circularidad (IC=LE/AE) y relación núcleo-citoplasma (TN/TC) (Ahmed et al., 2021; Najiah et al., 2008).
Análisis estadísticos
A fin de determinar la existencia de diferencias significativas de las variables de desempeño productivo (GP, GR, SGR, K, FCA, PER y S) y hacer la caracterización hematológica entre los diferentes tratamientos evaluados, se realizaron análisis de varianzas a una vía (ANOVA), seguidos de pruebas de comparación múltiple de Tukey, con previa confirmación de los supuestos de normalidad (Shapiro-Wilk) y homocedasticidad (prueba de Levene) de los datos. Se utilizó un valor α=0,05 para todos los valores de significancia y se usó el software Statgraphics Centurion XVII.
Resultados
El promedio de GP de los juveniles de C. undecimalis osciló entre 10,48g y 23,85g. Se presentaron mayores ganancias en los tratamientos con probiótico y vitamina C, respectivamente (figura 1a). Por otra parte, la GR varió entre 29,18% y 55,26% (figura 1b); y la SGR, entre 0,41g/día y 0,70g/día (figura 1c). Tanto en GP como en GR y SGR se registraron valores altos significativos para las estimaciones de los tratamientos de vitamina C y probiótico en comparación con el control (gl=2, p=0,0178).
Figura 1. Efecto de la dieta con adición de estimulantes de desempeño productivo en C. undecimalis: a) ganancia en peso (GP); b) tasa de crecimiento (GR); c) tasa de crecimiento específica (SGR). Las letras diferentes indican diferencias estadísticamente significativas (p<0,05). Barras verticales representan el error estándar
En cuanto al factor K, se mantuvo entre 0,74 y 0,76 (figura 2a), con los mayores valores en los tratamientos con probiótico y el control (gl=2, F=5,49, p=0,0378) en comparación con el que suministró vitamina C. El FCA osciló entre 1,93 y 4,91 (figura 2b), y los resultados más altos se registraron en el tratamiento control en comparación con la dieta con adición de estimuladores (gl=2, F=170,57, p=0,0000), lo que evidencia una mejor conversión en estos últimos.
El caso contrario se presentó en la PER, que varió entre 0,37 y 0,96 (figura 2c), con valores significativos más altos en la dieta con probiótico (gl=2, F=45,16, p=0,0002), lo cual insinúa que el proceso de asimilación proteica fue más eficiente en términos de biomasa en este tratamiento. Por último, la supervivencia de los róbalos al finalizar el experimento fue del 100% en todos los tratamientos probados (gl=2, F=0,00, p>0,0500).
Figura 2. Efecto de la dieta con adición de estimulantes de desempeño productivo en C. undecimalis: a) factor de condición (K); b) factor de conversión alimenticia (FCA); c) tasa de crecimiento específica (SGR). Las letras diferentes indican diferencias estadísticamente significativas (p<0,05). Barras verticales representan el error estándar.
Determinación de células sanguíneas
Se presentaron cinco tipos diferentes de células sanguíneas en las muestras recolectadas en los juveniles de C. undecimalis. El porcentaje de eritrocitos osciló entre 93,10% y 95,55% (figura 3a), y los mayores valores correspondieron a los tratamientos que suministraron vitamina C y probiótico con relación al control (gl=2, F=19,60, p<0,0005). Entretanto, las células linfoides y basófilas representaron entre 1,38-3,05% y 0,20-1,85% en el control y en la dieta con vitamina C, en ese orden (figura 3b), con una proporción significativamente mayor en el control que en los demás tratamientos (gl=2, p≤0,0013).
En cuanto a los monocitos, se mantuvieron entre 0,80% y 2,45% (gl=2, F=17,03, p=0,0009), y se registraron altos valores en vitamina C y control frente al probiótico. Por último, el porcentaje de trombocitos hallados varió entre el 0,45% y el 0,88%, y fue significativamente mayor en el probiótico que en el tratamiento control y con vitamina C (gl=2, F=5,78, p=0,0243).
Figura 3. Frecuencias de células sanguíneas encontradas en juveniles de róbalos C. undecimalis expuestos a dieta con adición de estimulante de crecimiento: a) eritrocitos; b) células linfoides y basófilas. Las letras diferentes indican diferencias estadísticamente significativas (p<0,05). Barras verticales representan el error estándar
Caracterización de la morfometría eritrocitaria
Los eritrocitos en el róbalo C. undecimalis presentaron un LE que osciló entre 8,688µm para el probiótico y ٩,٧٠8µm para el control. El AE varió entre 5,313µm para vitamina C y ٦,١٩6µm para probiótico. Por su parte, la LN se encontró entre ٣,٥٩4µm para el control y ٤,٤٧4µm para vitamina C. El AN fluctuó entre ٢,١٥6µm en el control y ٢,٩٨8µm para vitamina C.
En consecuencia, los valores de TE y TN para el grupo con probiótico oscilaron entre 38,497μm y 46,239μm, y entre 7,814μm y 8,868μm, respectivamente. Por otro lado, en el grupo control, los rangos de TE y TN estuvieron entre 38,974μm y 45,737μm, y entre 6,255μm y 8,021μm, respectivamente. El tamaño del citoplasma (CS=TE–TN), el índice o factor de circularidad (IC=LE/AE) y la relación núcleo-citoplasma (TN/TC) fluctuaron entre 30,006µm y 38,426µm; 1,548µm y 1,804µm; y 0,193µm y 0,480µm para el probiótico y vitamina C, respectivamente (tabla 2).
En términos generales, tanto el tratamiento con probiótico como el de vitamina C afectaron el tamaño y la forma de los eritrocitos en parámetros como AE, TN, AN y la relación TN/TC, mientras en el control se registraron los valores más bajos. Los resultados más altos se presentaron en el tratamiento de vitamina C, seguido del de probióticos. La prueba de Kruskal-Wallis mostró diferencias significativas entre vitamina C y el control y entre vitamina C y probióticos para la LN (p=0,0097); entre vitamina C y control en TN (p=0,013); y también entre vitamina C y control en TN/TC (p=0,043) (figura 4).
Tabla 2. Parámetros morfométricos de eritrocitos en juveniles de C. undecimalis
|
Tratamiento |
LE |
AE |
LN |
AN |
TE |
TN |
CS |
LE/AE |
TN/TC |
|
Control |
|||||||||
|
N |
4,000 |
4,000 |
4,000 |
4,000 |
4,000 |
4,000 |
4,000 |
4,000 |
4,000 |
|
Mín. |
9,079 |
5,469 |
3,594 |
2,156 |
38,974 |
6,255 |
32,592 |
1,633 |
0,193 |
|
Máx. |
9,708 |
6,026 |
3,769 |
2,710 |
45,737 |
8,021 |
37,717 |
1,694 |
0,219 |
|
Media |
9,384 |
5,726 |
3,662 |
2,450 |
42,104 |
7,104 |
35,000 |
1,662 |
0,207 |
|
Error estándar |
0,143 |
0,142 |
0,041 |
0,145 |
1,656 |
0,458 |
1,207 |
0,016 |
0,007 |
|
Desviación est. |
0,286 |
0,284 |
0,082 |
0,290 |
3,312 |
0,915 |
2,414 |
0,032 |
0,013 |
|
Probiótico |
|||||||||
|
N |
4,000 |
4,000 |
4,000 |
4,000 |
4,000 |
4,000 |
4,000 |
4,000 |
4,000 |
|
Mín. |
8,688 |
5,605 |
3,748 |
2,639 |
38,497 |
7,814 |
30,072 |
1,548 |
0,207 |
|
Máx. |
9,519 |
6,196 |
4,048 |
2,766 |
46,239 |
8,868 |
38,426 |
1,602 |
0,480 |
|
Media |
9,184 |
5,897 |
3,899 |
2,699 |
42,673 |
8,302 |
34,371 |
1,571 |
0,307 |
|
Error estándar |
0,185 |
0,125 |
0,079 |
0,028 |
1,660 |
0,226 |
1,820 |
0,012 |
0,061 |
|
Desviación est. |
0,370 |
0,249 |
0,159 |
0,056 |
3,319 |
0,453 |
3,640 |
0,024 |
0,122 |
|
Vitamina C |
|||||||||
|
N |
4,000 |
4,000 |
4,000 |
4,000 |
4,000 |
4,000 |
4,000 |
4,000 |
4,000 |
|
Mín. |
9,236 |
5,313 |
4,122 |
2,615 |
39,223 |
8,629 |
30,006 |
1,552 |
0,288 |
|
Máx. |
9,502 |
6,107 |
4,474 |
2,988 |
45,242 |
10,463 |
35,299 |
1,804 |
0,343 |
|
Mean |
9,396 |
5,729 |
4,294 |
2,823 |
42,257 |
9,563 |
32,694 |
1,660 |
0,313 |
|
Error estándar |
0,057 |
0,213 |
0,082 |
0,079 |
1,630 |
0,403 |
1,286 |
0,063 |
0,011 |
|
Desviación est. |
0,115 |
0,426 |
0,164 |
0,159 |
3,259 |
0,805 |
2,571 |
0,125 |
0,023 |
LE: longitud del eritrocito; AE: ancho del eritrocito; LN: longitud del núcleo; AN: ancho del núcleo; TE: tamaño del eritrocito; TN: tamaño del núcleo; CS: tamaño del citoplasma; LE/AE: factor de forma o relación largo/ancho del eritrocito; TN/TC: relación núcleo/citoplasma. Todos los valores se en micras (µm).
Figura 4. Efecto del uso de estimuladores de crecimiento en las dietas sobre los parámetros morfométricos de eritrocitos en C. undecimalis. LE: longitud del eritrocito; AE: ancho del eritrocito; LN: longitud del núcleo; AN: ancho del núcleo; TE: área o tamaño del eritrocito; TN: tamaño del núcleo; CS: tamaño del citoplasma; LE/AE: factor de forma o relación largo/ancho del eritrocito; TN/TC: relación núcleo/citoplasma. Las letras diferentes indican diferencias estadísticamente significativas (p<0,05). Barras verticales representan el error estándar.
Discusión
Los valores significativos más altos de los índices zootécnicos de crecimiento (GP, GR y SGR) estimados para juveniles de C. undecimalis como efecto del suministro de dietas suplementadas con probiótico mixto y vitamina C son similares a los reportados en otros peces carnívoros marinos como Dicentrarchus labrax (Carnevali et al., 2006), Lates calcarifer (Rengpipat et al., 2008), Lateolabrax japonicus (Ai et al., 2004), Psammoperca waigiensis (Luc et al., 2021) y Trachinotus ovatus (Zhang et al., 2019) y contrarios a los reportados en Centropomus parallelus (Barbosa et al., 2011), C. undecimalis (Noffs et al., 2015), Dentex dentex (Hidalgo et al., 2006) y Pseudosciaena crocea (Ai et al., 2006). Los probióticos influyen sobre la digestión y la absorción de nutrientes en estas especies al afectar la transcripción de dos genes implicados en la regulación del crecimiento corporal (IGF-I y miostatina MSTN). De este modo, el peso corporal total puede llegar a incrementar hasta un 81% del peso corporal total con la adición de cepas autóctonas aisladas de peces huéspedes; así como también, disminuir los niveles de cortisol de los peces tratados (Carnevali et al., 2006; Rengpipat et al., 2008). En ese sentido, cabe señalar que esta hormona es reconocida como el principal glucocorticoide liberado como respuestas de estrés en los peces teleósteos, y produce efectos proteolíticos debido a que su síntesis puede inducir reacciones catabólicas y antianabólicas que retrasan el crecimiento somático, a la vez que provocan una carencia en las respuestas del sistema inmunológico en estos organismos (Barton, 2002; Lemos et al., 2023).
Por otro lado, se ha documentado que la disposición de vitamina C (o ácido ascórbico) producto de la alimentación de organismos vivos del medio natural es muy baja. La ausencia de este nutriente puede llevar a presentar signos de deficiencia tales como retraso en el crecimiento, escoliosis, lordosis, erosión de aletas, oscurecimiento, anorexia, deformación opercular, hígado con atrofia severa y altos índices de mortalidad, observados en peces mantenidos a diferentes concentraciones de vitamina C (Ai et al., 2004; Wang et al., 2003). Por lo tanto, es necesaria la suplementación exógena de esta vitamina a concentraciones adecuadas en sistemas de cultivos de peces carnívoros a fin de garantizar su crecimiento normal y las funciones fisiológicas en el organismo.
C. undecimalis posee un crecimiento alométrico positivo, esto es, un aumento en el grosor o gordura relativa del cuerpo (Costa y De Mello, 2015), y entre los factores que pueden afectar este proceso están la disponibilidad y la calidad del alimento, la estacionalidad, las condiciones de la calidad del agua y cambios genéticos intrínsecos. En la piscicultura, el factor K es muy utilizado como indicador del estado de desarrollo, madurez, reproducción, nutrición y bienestar de la población (Froese, 2006). En este estudio, el comportamiento de esta variable presentó diferencia entre los tratamientos de control y probiótico con respecto al de vitamina C, con valores de 0,76 y 0,74, respectivamente. Estos resultados están dentro de los rangos reportados en otros estudios de nutrición y suplementación con probiótico en el género Centropomus (0,73-0,98) (Barbosa et al., 2011; Noffs et al., 2015; Polonía et al., 2017b).
Por su parte, el FCA describe la relación entre la cantidad de alimento consumido por los peces y el aumento en masa corporal como resultado de la conversión metabólica. En términos más precisos, representa la eficacia biológica con la que los peces transforman los nutrientes ingeridos en tejido muscular. Así, bajos valores de esta variable indican una mayor eficiencia en la conversión alimenticia, lo que implica una óptima utilización de los recursos alimenticios para el crecimiento corporal. En este estudio, los resultados más favorables en este sentido se hallaron en los peces suplementados con el probiótico mixto, lo que corresponde también con el mejor comportamiento de los indicadores de crecimiento en comparación con los altos valores de FCA encontrados en el grupo control y el de vitamina C.
Estos resultados de FCA están muy por debajo de los reportados en alevinos de C. undecimalis bajo régimen de suministro de alimento alterno y continuo durante 191 días con la cepa probiótica B. subtilis a concentraciones de 5x109 ufc/kg (12,6-19,6) (Noffs et al., 2015). Cabe anotar que esta variación entre la misma especie pudo deberse al contenido nutricional de la dieta y la presentación del alimento, las condiciones ambientales y el estado de desarrollo o el tamaño de los peces (Fry et al., 2018; Torrissen et al., 2011).
Asimismo, los altos valores de PER en la dieta con adición de probiótico indican que los peces presentaron un buen proceso de absorción y asimilación de la proteína del alimento hasta un 46% y 61% más que el grupo control y el de vitamina C. Este hallazgo está relacionado con la capacidad de los probióticos de fijarse y mejorar el funcionamiento intestinal, lo que resulta en una mejor digestión y absorción de nutrientes (Eshak et al., 2010; Hauville et al., 2013). De esta manera se ha favorecido el perfil proteico de especies de peces tales como Oncorhynchus mykiss (Kamgar y Ghane, 2014; Nargesi et al., 2020) y D. labrax (Eissa et al., 2022). Igualmente, el buen estado inmunológico en los peces está indicado por el aumento de la proteína total, la albúmina y la globulina (Al-Dohail et al., 2009), cuyo déficit podría desencadenar una serie de enfermedades hepáticas (Bernet et al., 2001).
Los peces teleósteos exhiben una incapacidad para sintetizar internamente el ácido ascórbico, un micronutriente vital para su metabolismo. Sin embargo, después de 63 días de experimento, la supervivencia en los juveniles de C. undecimalis en todos los tratamientos probados se mantuvo al 100%, sin signos de deterioro aparente. Estos resultados son similares a los hallados en otros peces carnívoros marinos con concentraciones de vitamina C entre 11-400 mg/kg (Luc et al., 2021; Zhang et al., 2019). Este parámetro puede fluctuar a su vez entre 83% y 98% a concentraciones entre 234-489mg/kg (Ai et al., 2004, 2006) y entre el 60% y el 75% ante concentraciones de probiótico ≥1x109 ufc/kg (Barbosa et al., 2011; Noffs et al., 2015; Rengpipat et al., 2008).
Aunque no se presentó ninguna diferencia en esta tasa de supervivencia entre tratamientos, se pudo establecer que los mejores valores de desempeño productivo zootécnicos del róbalo se dieron con el probiótico mixto. No obstante, la función de mantenimiento e incremento del ácido ascórbico es un fenómeno particularmente asociado al proceso de biosíntesis de tejidos, además de ser indispensable para la síntesis de colágeno, importante en las diferentes etapas de desarrollo de los peces (Sahoo y Mukherjee, 2003).
Los parámetros hematológicos constituyen medidas cruciales que reflejan el bienestar fisiológico de las poblaciones de peces, y su variabilidad puede ser influenciada por una serie de factores dentro de los sistemas de acuicultura. En este estudio, los valores significativamente mayores de eritrocitos se observaron en vitamina C y probiótico con respecto al grupo control. De forma similar, Luc et al. (2021) y Barbosa et al. (2011) indicaron una mejoría en la respuesta inmune y la capacidad de transportar oxígeno en el organismo.
Entretanto, los niveles de linfocitos hallados en los tratamientos suplementados son contrarios a los altos valores reportados por Barbosa et al. (2011) y Noffs et al. (2015). Dichos autores también informaron altos niveles de trombocitos, que en los peces son importantes en los procesos de homeostasis, defensa, coagulación y participación en la actividad fagocítica durante una infección (Tavares-Dias et al., 2002). Dicho comportamiento se observó en la presente investigación para la dieta con probiótico, por lo que cabe suponer que este suplemento pudo haber incidido en una mayor producción de trombocitos.
Por otro lado, el alto porcentaje de células monocitos en el grupo control y en el de vitamina C puede deberse a los procesos de defensa ante una evolución infecciosa causada por virus, bacterias u otro agente patógeno en los peces (Yang et al., 2021). En este sentido, es preciso recordar que la exposición continua a concentraciones elevadas de probióticos o sustancias inmunoestimulantes podría disminuir la actividad del sistema inmunológico hasta originar una inmunosupresión debido a la resistencia inducida por el mismo organismo (Bricknell y Dalmo, 2005; Merrifield et al., 2010; Noffs et al., 2015).
Los eritrocitos, que son constituyentes celulares esenciales del tejido sanguíneo en vertebrados, representan la fracción más predominante y circulan por todo el cuerpo, también proporcionan una valiosa información sobre la salud de los órganos (Farrell, 2011; Rahman y Baek, 2019; Ruas et al., 2008). En este estudio, los valores de la longitud y el ancho de los eritrocitos estuvieron dentro de los rangos normales sugeridos para peces poco móviles (10-20μm EL y 6-10μm AE) y su coloración no mostró signos aparentes de anemia (Farrell, 2011; Fazio et al., 2019). Igualmente, no se evidenciaron signos de deterioro nuclear ni celular, lo que puede ser un indicativo de un buen estado de salud.
La ausencia de diferencias significativas en los datos relacionados con el movimiento de los eritrocitos por los vasos sanguíneos como el tamaño de las células (ES) y el factor de forma (LE/AE) podría sugerir el efecto benéfico de la suplementación de las dietas con probióticos y la vitamina C sobre parámetros eritrocitarios (Affonso et al., 2007; Osman et al., 2018; Taherpour et al., 2023; Trichet et al., 2015). Sin embargo, el aumento considerable en los valores relacionados con la morfometría del núcleo como LN y AN cuando la dieta fue suplementada con vitamina C puede disminuir el tamaño del citoplasma disponible para la hemoglobina, como lo muestra la relación TN/TC, también significativa, que puede asociarse con parámetros hematológicos eritrocitarios como la hemoglobina, el volumen corpuscular medio (VCM) y la concentración media de hemoglobina corpuscular media (CHCM) (Taherpour et al., 2023).
La anterior apreciación se corrobora con la asociación encontrada entre TN/TC y la hemoglobina, el VCM y la CHCM en Orechromis nilotius y en Clarias gariepinus (Osman et al., 2018), que es consecuente con el aporte que hace la suplementación nutricional con probióticos y vitamina C en el estado de salud de los peces debido al aumento en la concentración de hemoglobina, el número de eritrocitos, el hematocrito, el VCM, la CHCM y la hemoglobina corpuscular media (HCM). Estos efectos se reflejan en menor estrés y mejoras en la supervivencia (Azarin et al., 2015; Michael et al., 2019).
En conclusión, los resultados del presente estudio indican que las dietas complementadas con el probiótico mixto y la vitamina C pueden mejorar el rendimiento, el crecimiento y la respuesta inmune de los róbalos. No obstante, se destaca que el uso del probiótico mixto presentó indiscutiblemente un mejor efecto tanto en los indicadores de desempeño zootécnico como en los hematológicos. Sin embargo, se recomienda recurrir a este suplemento de manera alternativa o en diferentes etapas de desarrollo del animal, con el fin de evitar resistencia. Asimismo, en cuanto a la vitamina C, se sugiere evaluar menores concentraciones a las empleadas en este estudio para disminuir la inmunosupresión del organismo y lograr mayores valores de crecimiento, desarrollo fisiológico y protección de enfermedades de los róbalos en condiciones de cultivo
Conflictos de intereses
Los autores declaran no tener ningún conflicto de intereses relacionado con este manuscrito.
Contribución de los Autores
Saeko Gaitán-Ibarra: conceptualización, diseño de los experimentos y redacción del manuscrito.
Zamir Benítez-Polo: análisis de resultados y redacción del manuscrito.
Germán Blanco-Cervantes: diseño y análisis de laboratorio, procesamiento de información y redacción de los aspectos hematológicos.
Danny López-Patiño y Andrés Pulgar-Bacca: ejecución del diseño experimental, análisis de laboratorio y recopilación de información.
Agradecimientos
Los autores agradecen al personal del Hangar de Acuicultura del Grupo de Investigación en Biodiversidad y Ecología Aplicada (GIBEA) de la Universidad del Magdalena por su apoyo técnico. Este estudio se realizó en el marco del proyecto “Implementación de sistemas productivos en la piscicultura marina del róbalo para el fomento de su producción en el departamento del Magdalena”, con código BPIN 2020000100036, financiado con recursos del Sistema General de regalías (SGR) y la instancia que se designó como ejecutora de estos recursos: la Universidad del Magdalena. La investigación se desarrolló bajo el permiso de la Autoridad Nacional de Acuicultura y Pesca (AUNAP), mediante la Resolución N.° 2433 del 13 de octubre de 2022.
Referencias
Affonso, E. G., Silva, E. C., Tavares-Dias, M., De Menezes, G. C., De Carvalho, C. S., Nunes E. S., Ituassú, D. R., Roubach, R., Ono, E. A., Fim, J. D. y Marcon, J. L. (2007). Effect of high levels of dietary vitamin C on the blood responses of matrinxã (Brycon amazonicus). Comparative Biochemistry and Physiology Part A: Molecular & Integrative Physiology, 147(2), 383-388. https://doi.org/10.1016/j.cbpa.2007.01.004
Ahmed, I., Balestrieri, E., Tudosa, I. y Lamonaca, F. (2021). Morphometric measurements of blood cell. Measurement: Sensors, 18, 100294. https://doi.org/10.1016/j.measen.2021.100294
Ai, Q., Mai, K., Zhang, C., Xu, W., Duan, Q., Tan, B. y Liufu, Z. (2004). Effects of dietary vitamin C on growth and immune response of Japanese seabass, Lateolabrax japonicus. Aquaculture, 242(1-4), 489-500. https://doi.org/10.1016/j.aquaculture.2004.08.016
Ai, Q., Mai, K., Tan, B., Xu, W., Zhang, W., Ma, H. y Liufu, Z. (2006). Effects of dietary vitamin C on survival, growth, and immunity of large yellow croaker, Pseudosciaena crocea. Aquaculture, 261(1), 327-336. https://doi.org/10.1016/j.aquaculture.2006.07.027
Al-Dohail, M. A., Hashim, R. y Aliyu-Paiko, M. (2009). Effects of the probiotic, Lactobacillus acidophilus, on the growth performance, haematology parameters and immunoglobulin concentration in African Catfish (Clarias gariepinus, Burchell 1822) fingerling. Aquaculture Research, 40(14), 1642-1652. https://doi.org/10.1111/j.1365-2109.2009.02265.x
Álvarez-Lajonchère, L. y Tsuzuki, M. (2008). A review of methods for Centropomus spp. (snooks) aquaculture and recommendations for the establishment of their culture in Latin America. Aquaculture Research, 39(7), 684-700. https://doi.org/10.1111/j.1365-2109.2008.01921.x
Azarin, H., Aramli, M. S., Imanpour, M. R. y Rajabpour, M. (2015). Effect of a Probiotic Containing Bacillus licheniformis and Bacillus subtilis and Ferroin Solution on Growth Performance, Body Composition and Haematological Parameters in Kutum (Rutilus frisii kutum) Fry. Probiotics & Antimicrobial Proteins, 7, 31-37. https://doi.org/10.1007/s12602-014-9180-4
Barbosa, M. C., Jatobá, A., Vieira, F. D. N., Silva, B. C., Mourino, J. L. P., Andreatta, E. R., Seiffert, W. Q. y Cerqueira, V. R. (2011). Cultivation of juvenile fat snook (Centropomus parallelus Poey, 1860) fed probiotic in laboratory conditions. Brazilian Archives of Biology and Technology, 54(4), 795-801. https://doi.org/10.1590/S1516-89132011000400020
Barros, M. M., Falcon, D. R., De Oliveira, O. R., Pezzato, L. E., Fernandes, A. C., Guimarães, I. G., Fernandes, A., Padovani, C. R. y Pereira, M. M. (2014). Non-specific immune parameters and physiological response of Nile tilapia fed ß-glucan and vitamin C for different periods and submitted to stress and bacterial challenge. Fish and Shellfish Immunology, 39(2), 188-195. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2014.05.004
Barton, B. A. (2002) Stress in Fishes: A Diversity of Responses with Particular Reference to Changes in Circulating Corticosteroids. Integrative and Comparative Biology, 42(3), 517-525. https://doi.org/10.1093/icb/42.3.517
Bernet, D., Schmidt, H., Wahli, T. y Burkhardt-Holm, P. (2001). Effluent from a Sewage Treatment Works Causes Changes in Serum Chemistry of Brown Trout (Salmo trutta L.). Ecotoxicology and Environmental Safety, 48(2), 140-147. https://doi.org/10.1006/eesa.2000.2012
Blain, S., Tucker, J. W., Neidig, C. L., Vermeer, G. K., Cooper, V. R., Jarrell, J. L. y Sennett, D. G. (1998). Bacterial management strategies for stock enhancement of warmwater marine fish: a case study with common snook (Centropomus undecimalis). Bulletin of Marine Science, 62(2), 573-588.
Blewett, D. A., Stevens, P. W., Champeau, T. R. y Taylor, R. G. (2009). Use of rivers by common snook Centropomus undecimalis in southwest Florida: a first step in addressing the overwintering paradigm. Florida Scientist, 72(4), 310-324.
Bricknell, I. y Dalmo, R. A. (2005). The use of immunostimulants in fish larval aquaculture. Fish & Shellfish Immunology, 19(5), 457-472. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2005.03.008
Carnevali, O., De Vivo, L., Sulpizio, R., Gioacchini, G., Olivotto, I., Silvi, S. y Cresci, A. (2006). Growth improvement by probiotic in European sea bass juveniles (Dicentrarchus labrax, L.), with particular attention to IGF-1, myostatin and cortisol gene expression. Aquaculture, 258(1-4), 430-438. https://doi.org/10.1016/j.aquaculture.2006.04.025
Casanovas, P., Walker, S. P., Johnston, H., Johnston, C. y Symonds, J. E. (2021). Comparative assessment of blood biochemistry and haematology normal ranges between Chinook salmon (Oncorhynchus tshawytscha) from seawater and freshwater farms. Aquaculture, 537, 736464. https://doi.org/10.1016/j.aquaculture.2021.736464
Contreras-Sánchez, W. M., Contreras-García, M. J., McDonald-Vera, A., Hernández-Vidal, U., Cruz-Rosado, L. y Martínez-García, R. (2015). Manual para la producción de robalo blanco (Centropomus undecimalis) en cautiverio (2.ª ed. Colección José N. Rovirosa. Biodiversidad, Desarrollo sustentable y Trópico Húmedo). Universidad Juárez Autónoma de Tabasco.
Costa, J. y De Mello, G. L. (2015). Crescimento alométrico positivo entre características biométricas de juvenis de robalo-flecha (Centropomus undecimalis Bloch, 1972) cultivados. Arquivos De Ciências Veterinárias E Zoologia Da UNIPAR, 18(1).
Cruz-Botto, S., Roca-Lanao, B., Gaitán-Ibarra, S., Chaparro-Muñoz, N. y Villamizar, N. (2018). Natural vs laboratory conditions on the reproductive biology of common snook Centropomus undecimalis (Bloch, 1792). Aquaculture, 482, 9-16. https://doi.org/10.1016/j.aquaculture.2017.09.013
Dawood, M. A., Koshio, S. y Esteban, M. Á. (2017). Beneficial roles of feed additives as immunostimulants in aquaculture: a review. Reviews in Aquaculture, 10(4), 950-974. https://doi.org/10.1111/raq.12209
De Jesus, E. C., Arpini, C. M., Martins, J. D. L., Da Silva, C. B. B., Castheloge, V. D., Clemente-Carvalho, R. B. G. y Gomes, L. C. (2016). Isolation and evaluation of autochthonous Bacillus subtilis strains as probiotics for fat snook (Centropomus parallelus Poey, 1860). Journal of Applied Ichthyology, 32(4), 682-686. https://doi.org/10.1111/jai.13080
Duarte, L. O., Manjarrés-Martínez, L., De la Hoz, J., Cuello, F. y Altamar, J. (2018). Estado de los principales recursos pesqueros de Colombia. Análisis de indicadores basados en tasas de captura, tallas de captura y madurez. AUNAP; Universidad del Magdalena.
Eissa, E. S. H., Baghdady, E. S., Gaafar, A. Y., El-Badawi, A. A., Bazina, W. K., Abd Al-Kareem, O. M. y Abd El-Hamed, N. N. (2022). Assessing the Influence of Dietary Pediococcus acidilactici Probiotic Supplementation in the Feed of European Sea Bass (Dicentrarchus labrax L.) (Linnaeus, 1758) on Farm Water Quality, Growth, Feed Utilization, Survival Rate, Body Composition, Blood Biochemical Parameters, and Intestinal Histology. Aquaculture Nutrition, 2022(1), 1-11. https://doi.org/10.1155/2022/5841220
El-Saadony, M. T., Alagawany, M., Patra, A. K., Kar, I., Tiwari, R., Dawood, M. A., Dhama, K. y Abdel-Latif, H. M. (2021). The functionality of probiotics in aquaculture: An overview. Fish & Shellfish Immunology, 117, 36-52. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2021.07.007
Eshak, M. G., Khalil, W. K., Hegazy, E. M., Farag, I. M., Fadel, M. y Stino, F. K. (2010). Effect of yeast (Saccharomyces cerevisiae) on reduction of aflatoxicosis, enhancement of growth performance and expression of neural and gonadal genes in Japanese quail. Journal of American Science, 6(12).
Farrell, A. P. (2011). Cellular Composition of the Blood. En A. P. Farrell (ed.), Encyclopedia of Fish Physiology: From Genome to Environment (pp. 984-991). Academic Press.
Fazio, F. (2019). Fish hematology analysis as an important tool of aquaculture: A review. Aquaculture, 500, 237-242. https://doi.org/10.1016/j.aquaculture.2018.10.030
Froese, R. (2006). Cube law, condition factor and weight–length relationships: history, meta-analysis and recommendations. Journal of Applied Ichthyology, 22(4), 241-253. https://doi.org/10.1111/j.1439-0426.2006.00805.x
Froehlich, H., Gentry, R. y Halpern, B. (2017). Conservation aquaculture: Shifting the narrative and paradigm of aquaculture’s role in resource management. Biological Conservation, 215, 162-168. https://doi.org/10.1016/j.biocon.2017.09.012
Fry, J. P., Mailloux, N. A., Love, D. C., Milli, M. C. y Cao, L. (2018). Feed conversion efficiency in aquaculture: do we measure it correctly? Environmental Research Letters, 13(2), 024017. https://doi.org/10.1088/1748-9326/aaa273
Gaitán, S., Villamizar, N. y Cotes L. (2023). Evaluation of the growth of juveniles of Centropomus undecimalis using diets with replacement of fishmeal by soybean meal. Latin American & Caribbean Aquaculture 2023.
García, C. B., Duarte, L. O., Altamar, J. y Manjarrés, L. M. (2007). Demersal fish density in the upwelling ecosystem off Colombia, Caribbean Sea: Historic outlook. Fisheries Research, 85(1-2), 68-73.
Gracia-López, V., Rosas-Vázquez, C. y Brito-Pérez, R. (2006). Effects of salinity on physiological conditions in juvenile common snook Centropomus undecimalis. Comparative Biochemistry and Physiology Part A: Molecular & Integrative Physiology, 145(3), 340-345. https://doi.org/10.1016/j.cbpa.2006.07.008
Grijalba-Bendeck, M., Leal-Flórez, J., Bolaños-Cubillos, N. y Acero, A. (2017). Centropomus undecimalis (Bloch, 1792). En V. Chasqui, A. Polanco, A. Acero, P. Mejía-Falla, A. Navia, L. Zapata y J. Caldas (eds.), Libro rojo de peces marinos de Colombia (pp. 222-225). Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras Invemar; Ministerio de Ambiente y Desarrollo Sostenible.
Hauville, M., Zambonino-Infante, J., Migaud, H., Bell, J. G. B. y Main, K. (2013). Effects of probiotics on Pompano (Trachinotus carolinus), Common snook (Centropomus undecimalis), and Red drum (Sciaenops ocellatus) larvae. Communications in Agricultural and Applied Biological Sciences, 78, 180-183.
Hidalgo, M. C., Skalli, A., Abellán, E., Arizcun, M. y Cardenete, G. (2006). Dietary intake of probiotics and maslinic acid in juvenile dentex (Dentex dentex L.): effects on growth performance, survival and liver proteolytic activities. Aquaculture Nutrition, 12(4), 256-266. https://doi.org/10.1111/j.1365-2095.2006.00408.x
Kamgar, M. y Ghane, M. (2014). Studies on Bacillus subtilis, as potential probiotics, on the hematological and biochemical parameters of rainbow trout, Oncorhynchus mykiss (Walbaum). Journal of Applied and Environmental Microbiology, 2(5), 203-207. https://pubs.sciepub.com/jaem/2/5/1/index.html#
Lemos, L. S., Angarica, L. M., Hauser-Davis, R. A. y Quinete, N. (2023) Cortisol as a Stress Indicator in Fish: Sampling Methods, Analytical Techniques, and Organic Pollutant Exposure Assessments. International Journal of Environmental Research and Public Health, 20(13), 6237. https://doi.org/10.3390/ijerph20136237
Lim, L.C., Dhert, P., Chew, W.Y., Dermaux, V., Nelis, H. y Sorgeloos, P. (2002). Enhancement of Stress Resistance of the Guppy Poecilia reticulata through Feeding with Vitamin C Supplement. Journal of the World Aquaculture Society, 33(1), 32-40. https://doi.org/10.1111/j.1749-7345.2002.tb00475.x
Lira, A. S., Frédou F. L., Viana, A. P., Eduardo, L. N. y Frédou, T. (2017). Feeding ecology of Centropomus undecimalis (Bloch, 1792) and Centropomus parallelus (Poey, 1860) in two tropical estuaries in Northeastern Brazil. Pan-American Journal of Aquatic Sciences, 12(2), 123-135.
Luc, D. M., Masengesho, B. y Le, M. H. (2021). Effects of vitamin C supplementation on growth performance and immune responses of juvenile Waigieu seaperch (Psammoperca waigiensis). International Journal of Fisheries and Aquatic Studies, 9(3), 126-130. https://doi.org/10.22271/fish.2021.v9.i3b.2497
Martínez, P., Ibáñez, A., Monroy, O. y Ramírez-Saad, H. (2012). Use of Probiotics in Aquaculture. International Scholarly Research Notices Microbiology, 2012(2). https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/23762761/
Merrifield, D. L., Dimitroglou, A., Foey, A., Davies, S. J., Baker, R. T., Bøgwald, J., Castex, M. y Ringø, E. (2010). The current status and future focus of probiotic and prebiotic applications for salmonids. Aquaculture, 302(1-2), 1-18. https://doi.org/10.1016/j.aquaculture.2010.02.007
Michael, S. E., Abarike, E. D y Cai, J. (2019). A Review on the Probiotic Effects on Haematological Parameters in Fish. Journal of Fisheries Sciences, 13(3), 25-31.
Muller, R. y Taylor, R., (2006). The 2006 Stock assessment update of Common snook, Centropomus undecimalis. Florida Marine Research Institute.
Najiah, M., Nadirah, M., Marina, H., Lee, S. W. y Nazaha, W. H. (2008). Quantitative Comparisons of Erythrocyte Morphology in Healthy Freshwater Fish Species from Malaysia. Research Journal of Fisheries and Hydrobiology, 3(1), 32-35.
Nargesi, A. E., Falahatkar, B. y Sajjadi, M. M. (2020). Dietary supplementation of probiotics and influence on feed efficiency, growth parameters and reproductive performance in female rainbow trout (Oncorhynchus mykiss) broodstock. Aquaculture Nutrition, 26(1), 98-108. https://doi.org/10.1111/anu.12970
Nascimento, I., Santos, J., Souza, J., Neta, R. y De Almeida, Z. (2021). Food and Reproductive Bioecology as a subsidy for the cultivation of the fish Centropomus undecimalis (Teleostei: Centropomidae) in Brazil: A Systematic Review. Research, Society and Development, 10(16). https://doi.org/10.33448/rsd-v10i16.23893
Noffs, A. P., Tachibana, L., Santos, A. A. y Ranzani-Paiva, M. J. T. (2015). Common snook fed in alternate and continuous regimens with diet supplemented with Bacillus subtilis probiotic. Pesquisa Agropecuária Brasileira, 50(04), 267-272. https://doi.org/10.1590/S0100-204X2015000400001
Noro, M. y Wittwer, F. (2012). Hematología de salmonídeos. Master Print.
Osman, A. G. M., AbouelFadl, K. Y., Abdelreheem, A. M. A., Mahmoud, U. M., Kloas, W. y Moustafa, M. A. (2018) Blood Biomarkers in Nile tilapia Oreochromis niloticus niloticus and African Catfish Clarias gariepinus to Evaluate Water Quality of the River Nile. Journal of Fisheries Sciences.com, 12(1), 1-15. https://doi.org/10.21767/1307-234X.1000141
Peng, S. M., Shi, Z. H., Fei, Y., Gao, Q. X., Sun, P. y Wang, J.G. (2013). Effect of high-dose vitamin C supplementation on growth, tissue ascorbic acid concentrations and physiological response to transportation stress in juvenile silver pomfret, Pampus argenteus. Journal of Applied Ichthyology, 29(6), 1337-1341. https://doi.org/10.1111/jai.12250
Perera-García, M, Mendoza-Carranza, M., Contreras-Sánchez, W., Huerta-Ortíz, M. y Pérez-Sánchez, E. (2011). Reproductive biology of common snook Centropomus undecimalis (Perciformes: Centropomidae) in two tropical habitats. Revista de Biología Tropical, 59(2), 669-681.
Peterson, M. S., Brockmeyer, R. E. y Scheidt, D. M. (1991). Hypoxia-induced changes in vertical position and activity in juvenile snook, Centropomus undecimalis: its potential role in survival. Florida Scientist, 54(3-4), 173-178.
Phromkunthong, W., Boonyaratpalin, M., Phimonjinda, T. y Storch, V. (1994). Use of ascorbyl-2-monophosphate-magnesium as a dietary source of ascorbic acid for sea bass, Lates calcarifer (Bloch) (Centropomidae). Aquaculture Research, 25(9), 955-957. https://doi.org/10.1111/j.1365-2109.1994.tb01357.x
Polonía, C., Gaitán, S., Chaparro-Muñoz, y Villamizar, N. (2017a). Captura, transporte y aclimatación de juveniles y adultos de róbalo Centropomus undecimalis (Bloch, 1792). Intropica, 12(1), 61-64. https://doi.org/10.21676/23897864.2035
Polonía, C., Gaitán, S., Chaparro-Muñoz y Villamizar, N. (2017b). Effect of three diets in the experimental culture of the common snook (Centropomus undecimalis Bloch, 1792). Revista MVZ Córdoba, 22(3), 6287-6295. https://doi.org/10.21897/rmvz.1133
Rahman, M. y Baek, H. J. (2019). Evaluation of Erythrocyte Morphometric Indices in Juvenile Red Spotted Grouper, Epinephelus akaara under Elevated Water Temperature. Development & Reproduction, 23(4), 345-353. https://doi.org/10.12717/DR.2019.23.4.345
Rengpipat, S., Rueangruklikhit, T. y Piyatiratitivorakul, S. (2008). Evaluations of lactic acid bacteria as probiotics for juvenile seabass Lates calcarifer. Aquaculture Research, 39(2), 134-143. https://doi.org/10.1111/j.1365-2109.2007.01864.x
Robertson, D., Peña, E., Posada, J., Claro, R. y Estape, C. (2023). Peces Costeros del Gran Caribe: Sistema de Información en Línea. Version 3.0. Instituto Smithsonian de Investigaciones Tropicales.
Rodríguez, S., Ibáñez, A. y Mantilla, N. (2016). La pesca ilegal marina en Colombia. Procuraduría General de la Nación; Fundación MarViva.
Ross, L., Martínez, C. y Morales, E. (2008). Developing native fish species for aquaculture: the interacting demands of biodiversity, sustainable aquaculture and livelihoods. Aquaculture Research, 39(7), 675-683. https://doi.org/10.1111/j.1365-2109.2008.01920.x
Ruas, C. B. G., Carvalho, C. D., De Araújo, H. S. S., Espíndola, E. L. G. y Fernandes, M. N. (2008). Oxidative stress biomarkers of exposure in the blood of cichlid species from a metal-contaminated river. Ecotoxicology and Environmental Safety, 71(1), 86-93.
Sahoo, P. K. y Mukherjee, S. C. (2003). Immunomodulation by dietary vitamin C in healthy and aflatoxin B1-induced immunocompromised rohu (Labeo rohita). Comparative Immunology, Microbiology and Infectious Diseases, 26(1), 65-76. https://doi.org/10.1016/S0147-9571(01)00038-8
Schneider, C. A., Rasband, W. S. y Eliceiri, K. W. (2012). NIH Image to ImageJ: 25 years of image analysis. Nature Methods, 9(7), 671-675. https://doi.org/10.1038/nmeth.2089
Silvão, C.F. y Nunes, A. J. P. (2017). Effect of dietary amino acid composition from proteins alternative to fishmeal on the growth of juveniles of the common snook, Centropomus undecimalis. Revista Brasileira de Zootecnia, 46(7), 569-575. https://doi.org/10.1590/S1806-92902017000700003
Souza-Filho, J. J. D. y Cerqueira, V. R. (2003). Influência da densidade de estocagem no cultivo de juvenis de robalo-flecha mantidos em laboratório. Pesquisa Agropecuária Brasileira, 38(11), 1317-1322. https://doi.org/10.1590/S0100-204X2003001100010
Taherpour, M., Roomiani, L., Islami, H. R. y Mehrgan, M. S. (2023). Effect of dietary butyric acid, Bacillus licheniformis (probiotic), and their combination on hemato-biochemical indices, antioxidant enzymes, immunological parameters, and growth performance of Rainbow trout (Oncorhynchus mykiss). Aquaculture Reports, 30, 101534.
Tarnecki, A. M., Wafapoor, M., Phillips, R. N. y Rhody, N. R. (2019). Benefits of a Bacillus probiotic to larval fish survival and transport stress resistance. Scientific Reports, 9(1), 4892. https://doi.org/10.1038/s41598-019-39316-w
Tavares-Dias, M., Melo, J. F. B., Moraes, G. y Moraes, F. R. D. (2002). Características hematológicas de teleósteos brasileiros: IV. Variáveis do jundiá Rhamdia quelen (Pimelodidae). Ciência Rural, 32(4), 693-698. https://doi.org/10.1590/S0103-84782002000400024
Trichet, V. V., Santigosa, E., Cochin, E. y Gabaudan, J. (2015). The Effect of Vitamin C on Fish Health. En C. S. Lee, C. Lim, D. M. Gatlin y C. D. Webster (eds.), Dietary Nutrients, Additives, and Fish Health (pp. 151-171). Wiley-Blackwell. https://doi.org/10.1002/9781119005568
Torrissen, O., Olsen, R. E., Toresen, R., Hemre, G. I., Tacon, A. G., Asche, F., Hardy, R. W. y Lall, S. (2011). Atlantic Salmon (Salmo salar): The “Super-Chicken” of the Sea? Reviews in Fisheries Science, 19(3), 257-278. https://doi.org/10.1080/10641262.2011.597890
Tucker, J. W. (1987). Snook and Tarpon Snook Culture and Preliminary Evaluation for Commercial Farming. The Progressive Fish-Culturist, 49(1), 49-57. https://eurekamag.com/research/001/685/001685211.php
Vázquez, G. R. y Guerrero, G. A. (2007). Characterization of blood cells and hematological parameters in Cichlasoma dimerus (Teleostei, Perciformes). Tissue and Cell, 39(3), 151-160. https://doi.org/10.1016/j.tice.2007.02.004
Villamizar, N., De Luque, A. y Gaitán-Ibarra, S. (2021). Evaluation of eugenol as a sedative for the transportation of common snook Centropomus undecimalis (Bloch, 1792). Aquaculture Research, 52(11), 5898-5902. https://doi.org/10.1111/are.15400
Wang, X. J., Kim, K. W., Bai, S. C., Huh, M. D. y Cho, B. Y. (2003). Effects of the different levels of dietary vitamin C on growth and tissue ascorbic acid changes in parrot fish (Oplegnathus fasciatus). Aquaculture, 215(1-4), 21-36. https://doi.org/10.1016/S0044-8486(02)00042-X
Yang, D. X., Yang, H., Cao, Y. C., Jiang, M., Zheng, J. y Peng, B. (2021). Succinate Promotes Phagocytosis of Monocytes/Macrophages in Teleost Fish. Frontiers in Molecular Biosciences, 8, 644957. https://doi.org/10.3389/fmolb.2021.644957
Zatán, A. E., Castillo, D., Castañeda, A. E., Feria, M. A., Toledo, O. E., Aguilar, J. L., Cueva M. D. y Motte, E. (2020). Characterization of the intestinal microbiota in snook (Centropomus sp.) and isolation of potential probiotic bacteria. Revista de Investigaciones Veterinarias del Perú (RIVEP), 31(3). https://revistasinvestigacion.unmsm.edu.pe/index.php/veterinaria/article/view/16036
Zhang, G., Wang, S., Chen, C., Ma, Y., Xie, D., Wang, Y., Sun, L., You C. y Li, Y. (2019). Effects of dietary vitamin C on growth, flesh quality and antioxidant capacity of juvenile golden pompano Trachinotus ovatus. Aquaculture Research, 50(10), 2856-2866. https://doi.org/10.1111/are.14239